James Denton nasceu em 20 de janeiro de 1963), (Nashville, Tenesse e cresceu em Goodlettsville, é o segundo de três filhos. Seu pai, J.T. Denton (1930-1993), foi um dentista que serviu nas forças armadas. Sua mãe, Mary Jean Woolslair Denton, morreu de câncer de mama em 2002.
Foi criado na Southern Baptist e tornou-se Ministro da Música na Westmoreland United Methodist Church em Westmoreland, Tennessee.
Denton se formou na Goodlettsville High School e frequentou a University of Tennessee, onde era membro da fraternidade Sigma Alpha Epsilon. Ele se formou em televisão/jornalismo e em publicidade. Antes de tornar-se ator, ele vendeu publicidade para duas estações de rádio. Começou a atuar aos 23 anos, em um teatro comunitário em Nashville e acabou se mudando para a Califórnia para se tornar um ator em tempo integral. Ele foi, por um tempo, creditado como Jamie Denton, no filme That Old Feeling.